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La basilique est l'œuvre de plusieurs siècles. Elle commence par être un petit monument commémoratif à l'endroit où saint Pierre aurait été déposé après avoir été martyrisé, non loin du cirque de Caligula. Puis, à partir de 324, l'empereur Constantin Ier fait bâtir une grande basilique. Au XVe siècle, le monument menace de tomber en ruine, et les papes décident de le raser pour en construire un nouveau. Son financement fut notamment assuré par la vente d'indulgences en Europe.
La construction de l'édifice actuel a débuté le 18 avril 1506 sous le règne de Jules II pour s'achever en 1614 sous celui de Paul V. Elle fut consacrée en 1626 sous le règne d' Urbain VIII. De nombreux architectes et artistes prestigieux ont contribué à cette réalisation dont Michel-Ange pour le dôme ; le Bernin, concepteur de la Place Saint-Pierre et ses fameuses colonnades ; Giacomo della Porta calotte ou encore Carlo Maderno pour la façade. Bramante, Raphaël et Sangallo le Jeune ont également participé au dessin des plans.
En avril 2006, la basilique célèbre son 500e anniversaire.
